滤食性贝类养殖对浮游生物的影响研究进展

齐占会，史荣君，于宗赫，徐淑敏，韩婷婷，徐姗楠，黄洪辉

（1.中国水产科学研究院南海水产研究所/广东省渔业生态环境重点实验室/农业农村部外海渔业开发重点实验室，广东广州 510300； 2.南方海洋科学与工程广东省实验室 (广州)，广东 广州 511458； 3.华南农业大学，广东 广州 510642）

牡蛎、扇贝、贻贝等双壳类是世界上产量最大的水产养殖种类[1]。2018年全球双壳类养殖产量约1 770万吨[1]，中国的贝类海水养殖面积达124万公顷，产量超过1 400万吨，约占全国海水养殖总产量的71%[2]。双壳类营滤食性生活，通过过滤水体中的浮游生物及其他颗粒有机物获得所需的物质和能量。贝类具有很强的滤水能力，能够利用上覆水乃至整个水域的颗粒有机物质[3]，在短时间内过滤整个海湾水体中的悬浮颗粒物，从而对浮游生物群落产生“下行控制”效应 ("Top-down" control)[4]，其排泄和生物沉积等过程也会影响营养盐的周转速率和化学计量学特征，从而又对浮游植物产生“上行控制”效应 ("Bottomup" control)[5]。近30年来，我国贝类养殖产业迅猛发展，规模化贝类养殖遍布整个沿岸浅水区域，可以视作一种人为的近岸浅海扰动事件。规模化养殖活动对海区的自然生态过程具有3个最明显的影响：1) 使自然海区中贝类数量大幅增加，对浮游生物群落的影响也高于仅有潮间带自然种群存在时的影响；2) 贝类筏式养殖过程中所投放的大量养殖设施会改变养殖区的水动力作用，对浮游生物产生间接影响；3) 贝壳和养殖设施形成附着生物的附着基，会显著增加海鞘 (Ascidiacea) 等滤食性附着生物种类的数量而间接影响浮游生物。浮游生物作为海洋食物链的起点，在元素生物地球化学循环中起到基础性作用，尤其是对碳(C)[6]、氮 (N)[7]和硅 (Si)[8]的循环具有重要影响。贝类对浮游生物的影响也必然影响这些元素在近岸水域尤其是养殖区及其毗连水域中的循环，阐明这些过程首先需要弄清贝类对浮游生物的影响机制。近年来随着宏基因组学和转录组学等研究手段的进步，研究者对贝类与浮游生物之间的关系有了许多新发现，极大地推进了对贝类养殖与环境相互作用的认知。本文综述了目前贝类养殖对浮游生物影响的研究进展，并提出了需要深入研究的科学问题。

1 贝类滤食对浮游生物数量和群落结构的影响

1.1 贝类滤食降低浮游生物的数量

贝类是机会主义滤食者，浮游植物是其主要食物[9-11]，浮游动物 (纤毛虫类、鞭毛虫类)[12-13]、原生动物[14]和细菌[15]及有机碎屑和溶解性氨基酸[16]也是贝类的食物来源。贝类具有很强的滤食能力，当贝类对浮游生物的滤食强度超过其再生补充速度时，即表现为负有效增长，水体颗粒物浓度下降[17-19]。Lin等[20]研究报道枸杞岛贻贝养殖区表层水体中的叶绿素a(Chl-a) 浓度比非养殖区低80%以上。此外，贝类对养殖区浮游生物群落的滤食压力存在明显的季节性变化，Ogilvie等[21]发现8月Beatrix湾贻贝 (Perna canaliculus) 养殖区Chl-a降低了70%，而在其他月份则并无如此明显的下降。Strohmeier等[22]也发现在10月至翌年5月在贻贝养殖期间，挪威Sandsfjord湾内Chl-a降低了15%～40%。这种季节性变化主要是由于贝类的滤食效率受水温[23]、盐度[24]和溶解氧[25]等因素影响，而这些环境因子存在显著的季节性变化特征。值得注意的是，贝类对浮游生物数量的影响不仅限于养殖区局部水域，对毗连水域也有影响[26-27]。

1.2 贝类选择性滤食改变浮游生物群落结构

贝类通过栉鳃或者瓣鳃过滤捕获悬浮颗粒物，对颗粒物的大小具有一定的选择作用。中尺度实验表明，贝类能有效过滤直径为2～8 μm的颗粒物，有些种类如栉孔扇贝(Chlamys farreri) 等可高效过滤15 μm的颗粒物[28-29]，但对于直径小于2 μm的颗粒物滤食效率则显著降低[30]。在自然海水中，贻贝、长牡蛎 (Crassostrea gigas) 及栉孔扇贝对粒径2 μm颗粒的截留效率仅为19%、17%和8%，对2 μm以下的颗粒物截留效率更低，即使这个粒径的颗粒物可能在总悬浮颗粒物中的占比很大。有研究报道海洋中50%以上的初级生产力来源于粒径小于3 μm的浮游植物[31-32]。因此，贝类对不同粒径的浮游生物具有不同的滤食压力[33-34]。这种选择性滤食对浮游生物群落种类具有定向性选择压力，导致其向微微型种类 (Picoplankton) 迁移[35-36]，从而有利于粒径小于2 μm或大于8 μm的浮游植物生长。相较于大粒径浮游植物，微型浮游植物具有更大的体表面积，竞争吸收营养盐的效率也更高。贝类的捕食作用还会降低纤毛虫和鞭毛虫等微型浮游植物捕食者的数量，从而有利于这类浮游植物数量的增加。研究显示在贝类滤食强度高的区域，微微型浮游生物种类周年均可能是浮游植物群落的优势种[37-38]。在加拿大Prince Edward Island贻贝养殖水域微微型种类的Chl-a数量占总Chl-a的50%～80%，而在贝类养殖区毗连水域则可能仍以微型浮游植物为主导[38]。此外，颗粒物的形状和组成也会影响贝类的滤食选择性[39]。值得注意的是，微微型浮游植物聚合成较大颗粒或通过食物网传递到微型浮游动物再被贝类所滤食[40]。

除颗粒物的粒径外，转录组学和蛋白组学的研究发现贝类还存在基于食物化学性质的选择机制[41-43]。研究发现美洲牡蛎 (C.virginica) 摄食器官黏膜上的C型凝集素(CvML3912和CvML3914) 与微藻表面糖类物质间的相互作用是食物选择的基础[44]。在饥饿状态下，这2种蛋白的基因表达增加，而凝集素rCvML3912竞争性抑制C型凝集素与藻类表面多糖的结合。当用RNA干扰 (DsiRNA) 抑制这2种凝集素的基因表达时，它们的转录受到显著限制，此时对食物的选择能力也显著降低。这表明“多糖-蛋白交互作用”(Carbohydrate-protein interaction) 是贝类选择食物的生化机制。依靠这种机制牡蛎可以识别出没有营养的悬浮颗粒物和碎屑，从而避免摄入并节约摄食活动的能量消耗，获得最大化的能量回报。在自然界中贝类经常遇到食物被大量无营养或低营养的颗粒物所稀释的情况，因而在长期的进化过程中获得了这种食物选择的生化机制。此外，在食物短缺时，贝类产生凝集素所消耗的能量可能低于通过提高滤水率等行为来调节所消耗的能量，进而使生化调节成为更高效的能量获取策略[45]。

2 贝类排泄和生物沉积对浮游生物的影响

养殖贝类的收获相当于把储存在浮游生物体内的N、磷 (P) 等营养物质从海水中移出[46-48]。除此之外，养殖贝类还可以通过排泄溶解态营养盐和产生生物沉积的方式改变海水的营养盐结构进而对浮游植物产生影响。贝类排泄是养殖区浮游植物获取生长所需N、P营养盐的主要途径。贝类排泄的N主要是氨氮，占总排泄N的70%以上[49]。Souchu等[50]发现牡蛎的排泄导致法国Thau Lagoon养殖区在总氮中的比例提高了19%，水体化学计量结构发生了改变。除贝类外，动物性附着生物排泄的N也会显著增加水体中的营养盐，例如Lacoste等[51]在中尺度围格实验中发现，贝类养殖区释放的无机氮中有60%来自于附着生物的排泄。贝类的生物沉积 (粪和假粪) 过程加速水层悬浮颗粒物沉降，改变沉积物中元素的矿化再生过程[52]。在浅水区域沉积物-海水界面交换是水体营养盐补充的主要途径[53]。这2种营养元素内生过程可以明显提高初级生产力，即再生性生产过程。但在底栖植物较多的区域 (如海草床)，沉积物中的再生营养盐有部分被底栖植物所吸收[54]，从而减少了水体中浮游植物可用量。因此，贝类既是浮游植物的消费者又是培育者，其排泄溶解态无机氮、无机磷促进了浮游植物的生长，在一定程度上抵消了滤食对浮游植物数量造成的损耗。

贝类的滤食、吸收同化、排泄和生物沉积过程还会对元素造成“选择性循环”效应。例如，硅藻是贝类摄食的主要浮游植物种类，贝类滤食后同化吸收其所需的N、P等元素，排出Si等其不需要的元素。硅藻细胞膜中的Si以矿物质 (Mineral opal) 的形式存在，需要相对较长时间尺度才能完成再矿化。因此，贝类是高效率的N、P循环者，而对Si却表现为沉积作用，这一过程也会改变水体中N∶P∶Si的化学计量比例，并对硅藻产生一定程度的限制作用，这是贝类影响浮游植物群落的另一机制[55]。对硅藻的限制又有助于硅藻以外的浮游植物种类如鞭毛藻等藻类的生长，这其中有些种类是贝类的食物，但是有些有害种类如定鞭金藻 (Phaeocystiscf.globosa) 等也同样会得益于贝类对元素的这种选择性循环而获得快速生长。但贝类会促进“有害”藻类的生长只是基于理论的假设，目前尚无相关报道。相反，有许多研究发现贝类可以在一定程度上降低多种有害藻类的数量[56-57]。值得注意的是，贝类这种元素“选择性循环”效应是基于其对所滤食的浮游植物体内不同元素的同化率和排泄率计算，而浮游植物对水体中C、N、P元素的吸收比例则是按照Redfield比值计算。因此，2个因素限制了这种方法的准确性：1) Redfield比值的化学计量分析所采用的样品是海水中总的悬浮颗粒物，而不是样品中的浮游植物[58]；2) Redfield比值主要是基于外海样品的平均值，而贝类的规模化养殖主要是在近岸海域和河口区域。此外，贝类对水体元素比例结构的影响也受到浮游植物生理昼夜节律、季节和空间变化等因素的影响，例如浮游植物体内C元素的含量存在昼夜节律变化[59]，在C元素可利用性受限时，浮游植物会吸收更高比例的N元素[60]。

3 贝类养殖设施改变水动力条件对浮游生物的影响

贝类养殖设施如浮筏、梗绳等会阻碍水流，降低水动力和水交换，可使养殖区水流速度衰减25%～75%，甚至90%[61-64]，导致浮游生物在养殖区的滞留时间延长，增加了被贝类捕食的风险。Cerco和Noel[65]发现切萨皮克湾(Chesapeake Bay) 贝类养殖区里浮游植物的数量随着滞留时间的延长而显著降低。Cranford等[66]也发现贻贝筏式养殖区浮游植物数量降低了13%～72%，且下降数量与养殖区水流速度呈明显负相关关系。养殖区浮游生物数量的变化受多种因素的综合影响，一方面受到贝类捕食而数量减少，另一方面养殖区水体溶解态N、P营养元素浓度较高又能促进浮游植物的生长。不同种类的浮游植物在养殖区滞留期间反应的差异，也是导致其群落结构发生变化的因素之一，有效增长高的种类的优势度可能会增加[67]。另外，浮游动物的运动能力也受到局部水动力作用的影响[68]，水动力的降低有利于运动能力强的种类如原生浮游动物、无节幼虫和桡足类等在一定程度上逃避贝类的捕食，从而使浮游动物群落优势种向这些种类迁移[69-70]。

4 贝类养殖增加滤食性附着生物对浮游生物的影响

近岸海域大规模贝类筏式养殖活动向海区投放了大量的养殖设施，如浮筏、梗绳等，这些设施和贝类的贝壳一起为附着生物提供了大量的附着基，大幅增加了附着生物的数量，同时扩展了其空间分布。很多附着生物种类，如玻璃海鞘 (Ciona intestinalis) 和柄海鞘 (Style clava) 等均是营滤食性，是世界上很多贝类养殖区附着生物群落的优势种，数量甚至远远超过了贝类[71-72]。其滤食作用与贝类的滤食形成了叠加效应[73-74]。有研究发现，在有玻璃海鞘或柄海鞘等附着生物存在时，贝类养殖区浮游生物的被捕食压力增加了30%～47%，因此在研究贝类对浮游生物的影响时不能忽视附着生物的作用，而应把贝类和附着生物作为一个整体进行评估[75-76]。此外，有些附着生物种类所滤食的浮游生物粒径范围与贝类不同，如海绵 (Spongia) 对浮游生物的粒径没有特殊的选择性，可以滤食0.1～10 μm粒径的颗粒[77]，某些不能为贝类所滤食的浮游生物也可能被海绵滤食，从而在一定程度上弱化了贝类选择性滤食的生态效应。

5 展望

在自然界中，贝类与浮游生物之间经过长期的进化形成了相互适应的种群共生关系，达到了一种相对稳定的平衡状态。但规模化的贝类养殖活动使近岸海域贝类数量极大增加，在一定程度上打破了原有的平衡，并最终又形成了一种新的更富于变化的动态平衡。揭示和理解贝类养殖对浮游生物群落之间的复杂关系，还有许多科学问题需要深入研究，例如：1) 目前关于贝类滤食对浮游植物的影响关注较多，事实上其他类群包括鞭毛藻、中型浮游动物和微型浮游动物均为贝类的食物来源，但目前贝类对这些种类的影响还知之甚少。采用宏基因组学和转录组学等方法把这些种类与浮游植物作为一个整体进行研究，可加深关于贝类对浮游生物群落影响的认知。2) 贝类排泄能够增加营养元素的浓度，但浮游植物与营养盐之间的关系复杂且有不确定性。例如贝类排泄是浮游植物最易于吸收的N形态，但过高的会对浮游植物产生毒害作用，并且更倾向于被微型和微微型浮游种类吸收，这是否会导致浮游植物向小型种类发展还不确定。3) 把贝类和附着生物作为整体，充分考虑叠加效应的研究还开展的较少。4) “养殖布局-水动力作用改变-滞留时间变化-浮游生物消耗与再生补充”之间的综合相互作用仍有待进一步探究。